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DOI: 10.1055/s-0040-1721347
Elastografía cuantitativa en la evaluación de nódulos tiroideos
Quantitative Elastography in the Evaluation of Thyroid NodulesResumen
Objetivo Evaluar retrospectivamente la capacidad diagnóstica de la elastografía cuantitativa para determinar la posibilidad de malignidad o benignidad de los nódulos tiroideos benignos y malignos, y determinar su utilidad para así decidir qué nódulos deberán ser sometidos a punción aspirativa con aguja fina (PAAF).
Pacientes y métodos Se analizaron 203 nódulos tiroideos de 195 pacientes remitidos por el Servicio de Endocrinología para estudio citológico durante el año 2018. A todos ellos se les realizó ecografía convencional, elastografía cuantitativa y PAAF. Se realizó un análisis estadístico mediante regresión logística, que pone en relación la probabilidad de que un nódulo sea sospecho de malignidad y el valor de la elasticidad medido en kilopascales (kPa) y el ratio elastográfico.
Resultados Existe una relación significativa y positiva entre el resultado citológico de Bethesda V/VI y los kPas/ratio elastográfico. Se recomienda realizar PAAF a aquellos nódulos con valores superiores a 25kPa y/o ratio elastográfico superior a 1,5.
Conclusión La elastografía cuantitativa es una herramienta útil que, junto a otros parámetros ecográficos, ayudaría a predecir o sospechar la malignidad de un nódulo tiroideo y a una mejor selección para la PAAF.
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Abstract
Objective To retrospectively assess the diagnostic capacity of quantitative elastography to determine the odds between benign and malignant thyroid nodules, and determine its usefulness in deciding which nodules should be subjected to fine needle aspiration puncture (FNA).
Patients and methods 203 thyroid nodules from 195 patients referred by the Endocrinology Service for cytological study during the year 2018 were analyzed. All of them underwent conventional ultrasound, quantitative elastography and FNA. A statistical analysis was performed using logistic regression that relates the probability that a nodule is suspected of malignancy and the elasticity value measured in kilopascals (kPa) and the elastographic ratio.
Results There is a significant and positive relationship between the cytological result of Bethesda V / VI and the kPas / elastographic ratio. FNA is recommended for those nodules with values greater than 25kPa and / or elastographic ratio greater than 1.5.
Conclusion Quantitative elastography is a useful tool that, together with other ultrasound parameters, would help to predict the malignancy of a thyroid nodule and to better select for FNA.
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Palabras clave
Sonoelastografía - Nódulos tiroideos - Biopsia - Aspiración con aguja fina - Regresión logísticaKeywords
Sonoelastography - Thyroid nodules - Biopsies - Fine-needle aspiration - Logistic regressionIntroducción
En la actualidad, existe un importante aumento del número de nódulos tiroideos diagnosticados por ecografía, debido a una mayor demanda de pruebas diagnósticas por parte de médicos y pacientes, que hace indispensable la disposición de una herramienta diagnóstica no invasiva, que nos ayude a determinar qué nódulos deben ser biopsiados y cuáles son susceptibles de seguimiento.[1] [2] [3] La preponderancia de la punción aspirativa con aguja fina (PAAF) como prueba de elección en el diagnóstico de nódulos tiroideos, para diferenciar entre benignidad y malignidad, presenta limitaciones. Por un lado, dicha prueba no se puede realizar a todos los nódulos de tiroides diagnosticados, debido a que el número elevado de casos existentes implica un consumo de recursos económicos y de tiempo excesivos, generando asimismo un costo adicional en términos de estrés para el paciente. Por otro lado, la PAAF es una prueba invasiva, que presenta posibles complicaciones (infecciones, hematomas, reacciones vasovagales, hemorragias), está sujeta a errores en la toma de la muestra, y no exenta de presentar falsos negativos hasta en un 15% en pacientes con cáncer.[1] [4] [5] [6] [7] [8]
En este artículo, analizamos la elastografía como método complementario en la evaluación de la malignidad de los nódulos tiroideos para determinar la necesidad de realizar la PAAF. Se trata de una prueba de imagen avanzada, no invasiva, que mide la elasticidad o rigidez de los tejidos porque se basa en la evidencia de que los tumores malignos son más rígidos que los nódulos benignos y que el tejido tiroideo normal.[9] [10] [11] [12]
Nuestro objetivo es analizar la utilidad de la elastografía cuantitativa, a través del valor de la elasticidad del nódulo medido en kPa o conforme al ratio elastográfico, como prueba independiente para detectar el cáncer de tiroides, de manera que pueda ser utilizada para disminuir y optimizar el número de procedimientos invasivos realizados.
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Pacientes y métodos
Se trata de un estudio retrospectivo y observacional, respetando los principios de la Declaración de Helsinki 1975, con la revisión de octubre de 2000. Se obtuvieron los consentimientos informados necesarios de los pacientes implicados en el estudio para la realización de todas las pruebas y el consentimiento del Comité de Ética.
Pacientes
Se incluyeron 203 nódulos tiroideos de 195 pacientes consecutivos, remitidos por el Servicio de Endocrinología para su estudio citológico mediante PAAF ecodirigida durante un periodo de un año, desde enero a diciembre del 2018. Los endocrinos siguieron como recomendación los criterios de inclusión de la Guía de la Asociación de Endocrinología Clínica y de la Asociación Americana del tiroides.[13] [14] [15]
Se descartaron del estudio dos nódulos tiroideos por limitaciones técnicas, debido a la imposibilidad para realizar la PAAF, ya que no se pudo acceder a ellos por su localización en la encrucijada cervicotorácica. Los dos pacientes fueron sometidos a cirugía.
Tras la primera PAAF, en 25 ocasiones obtuvimos un resultado no diagnóstico, que nos obligó a realizar una segunda punción, tras la cual seis de ellos obtuvieron un diagnóstico de benignidad, mientras que en los 19 restantes persistió el resultado no diagnóstico.
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Ecografía y elastografía
Los estudios fueron realizados por dos radiólogos con amplia experiencia, utilizando un ecógrafo Toshiba Aplio 500 dotado de elastografía cuantitativa.
A todos los pacientes se les realizó en primer lugar una ecografía convencional, en escala de grises (modo B) y Doppler color, en tiempo real. Se utilizó una sonda lineal de alta frecuencia (7-12MHz). Posteriormente, se llevó a cabo la elastografía cuantitativa, llamada así porque ofrece información medible y objetiva de la elasticidad de los tejidos. Mide la velocidad de propagación de las ondas tangenciales (shear waves) en los tejidos. Esas ondas se producen en sentido perpendicular a las ondas longitudinales, son mucho más lentas que ellas y su velocidad es proporcional a la elasticidad de los tejidos, de manera que atraviesan los tejidos rígidos a mayor velocidad. La elasticidad se expresa en unidades de velocidad en m/sg o como presión en kilopascales (kPa).[7] [11] [16]
La principal diferencia con la elastografía cualitativa es que no funciona a tiempo real ni se requiere ejercer compresión externa, porque mide el desplazamiento independientemente de la presión aplicada, al enviar microimpulsos acústicos con niveles mínimos de energía hacia los diferentes tejidos.[16] [17] Su mayor ventaja es que disminuye la variabilidad inter e intraobservador, porque es una prueba no operador dependiente.[16] [18] [19]
El paciente debe mantenerse quieto, sin hablar, tragar ni respirar, para evitar artefactos de movimiento, y la sonda debe permanecer perpendicular a la piel, inmóvil e intentando evitar su posición oblicua.[5] [6] [7] [8] [9] [10]
La técnica de elastografía viene integrada en el ecógrafo. Cuando se selecciona esa aplicación, aparece una caja en la imagen en modo B, que se debe colocar en tiempo real sobre el tejido del que se desea obtener un valor cuantitativo de elasticidad. La caja debe incluir el nódulo a estudiar y tejido tiroideo normal. Se obtiene un mapa de colores de los diferentes tejidos incluidos dentro de la caja que, según su grado de elasticidad, son: azul para los tejidos muy blandos, rojo para los muy rígidos, verde y amarillo para los valores intermedios de elasticidad.[7] [8] [9] [10] [11] [12] [13] [14] [15] [16] [17] [18] [19] [20] Se toman varias medidas mediante la colocación de una región de interés (ROI) dentro del nódulo y una medida de referencia del tejido tiroideo normal. Se evitará incluir dentro de la ROI las zonas quísticas y las calcificaciones.[5] [6] [7] Algunos autores recomiendan la realización de 10 mediciones para obtener un valor fiable.[21] Sin embargo, otros autores han demostrado que no existe diferencia significativa entre la realización de cinco o 10 mediciones para valorar la elasticidad de los tejidos.[19] No obstante, nosotros efectuamos en todos los casos 10 mediciones. El cociente que resulta de la comparación entre la deformidad tisular en la lesión y el del tejido normal da el valor del ratio elastográfico.
El aumento de rigidez de un tejido se correlaciona con el aumento de velocidad de la onda de ultrasonidos y con el aumento de presión medida en kPa.[19] [20] [21] [22]
En las siguientes figuras presentamos tres casos diferentes, con imágenes de ecografía en modo B, doppler color y elastograma: [Figura 1a], [1b], [1c]; [Figura 2a], [2b], [2c]; [Figura 3a], [3b], [3c].
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En una segunda cita programada, se procedió a la toma de muestras a través de una PAAF. Para ello, se emplearon agujas de calibre 21-22G conectadas a una jeringa de 20cc y un mecanismo de aspiración (Cameco Medical Ltd London NW6 2 BP). Se envió la muestra al Servicio de Anatomía Patológica y el patólogo basó su diagnóstico citológico en la clasificación de Bethesda 2017 ([Tabla 1]).[23]
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Métodos de análisis estadístico
Realizamos un análisis de regresión logística que pone en relación la probabilidad de que un nódulo sea sospechoso de malignidad o maligno (resultado citológico Bethesda V/VI) y el valor de la elasticidad del nódulo medido en kPa o conforme al ratio elastográfico. Asimismo, se calculan los odds ratios y una medida del ajuste total del modelo (pseudo-R 2). Hacemos especial hincapié en la capacidad de los modelos estimados para clasificar correctamente los nódulos malignos. Para ello, calculamos la sensibilidad, especificidad, valor predictivo positivo y negativo (VPP y VPN) para cada modelo.
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Resultados
El estudio incluye 203 nódulos tiroideos, de los cuales 19 obtuvieron un resultado Bethesda I o no diagnóstico en las dos punciones realizadas, 152 presentaron un diagnóstico citológico Bethesda II o benigno, 10 fueron Bethesda III o atipia de significado incierto, 10 neoplasia foliculares o Bethesda IV, 10 sospechosos de malignidad o Bethesda V, y 2 obtuvieron un resultado maligno o Bethesda VI.
En la [Tabla 2] presentamos la frecuencia relativa de los nódulos de acuerdo a la clasificación Bethesda, y observamos que dos terceras partes de los nódulos son benignos y elásticos con valores de presión bajos, por debajo de 20kPa de media y un ratio elastográfico medio de 1,3. Por otra parte, los nódulos sospechosos de malignidad o malignos suponen aproximadamente el 6%, con valores altos de presión, por encima de 60 kPa (de media entre 62 y 75kPa) con un ratio elastográfico medio de 4 a 5,4.
Realizamos un análisis de regresión logística que proporciona un coeficiente β que relaciona la probabilidad de que un nódulo sea maligno con el valor observado de KPa. La [Tabla 3] muestra que existe una relación positiva y significativa entre ambas variables, de manera que un mayor valor de presión tiene asociado una mayor probabilidad de malignidad del nódulo bajo estudio. El modelo tiene una capacidad elevada de explicación porque el pseudo-R 2 es elevado (41%), sobre todo teniendo en cuenta que se ha estimado un modelo univariante.
β |
z |
Odds ratio |
pseudo-R 2 |
|
---|---|---|---|---|
Bethesda V o VI |
0,07 |
5,02 |
1,07 |
0,41 |
Para los diferentes puntos de corte o probabilidad que permite clasificar un nódulo como sospechoso de malignidad, calculamos la sensibilidad y especificidad del modelo que nos permite calcular el área debajo de la curva ROC (Receiver Operating Characteristic) ([Figura 4]), que se interpreta como la probabilidad de clasificar correctamente a un paciente elegido al azar. El valor es muy elevado, aproximadamente igual a 0,95. Valores reducidos de la probabilidad de corte deparan de forma conjunta una sensibilidad y especificidad elevadas.
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De acuerdo con el modelo estimado, se recomienda realizar PAAF a todos aquellos nódulos con valores igual o superior a 25kPa. La probabilidad de corte asociada a dicho valor (3%) clasifica correctamente un 82% de los nódulos con una sensibilidad del 100% y una especificidad del 80%. El VPP es del 24% y el VPN del 100%. De esa forma, se obtiene una garantía elevada de realizar PAAF a los nódulos que efectivamente son malignos y se reducen considerablemente el número de nódulos no malignos a los que se le realiza dicha prueba (38 de 191).
Realizamos el mismo análisis de regresión logística utilizando el ratio elastográfico como variable explicativa de la probabilidad de malignidad de un nódulo tiroideo, obteniendo resultados muy similares a los obtenidos con la variable Kpa. La [Tabla 4] muestra que existe una relación positiva y significativa entre la probabilidad de malignidad del nódulo bajo estudio y el valor del ratio elastográfico (valor del pseudo-R 2 igual a 0,46). Asimismo el área debajo de la curva ROC ([Figura 5]) es de nuevo aproximadamente igual a 0,95.
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Según el modelo estimado, se recomienda realizar PAAF cuando el ratio elastográfico es superior a 1,5. La probabilidad de corte asociada a dicho valor (3%) clasifica correctamente un 73% de los nódulos con una sensibilidad del 100% y una especificidad del 71%. El VPP es del 18% y el VNN del 100%. De esa forma, se obtiene una garantía elevada de realizar PAAF a los nódulos que efectivamente son malignos y se reducen considerablemente el número de nódulos no malignos a los que se realiza dicha prueba (54 de 191).
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Discusión
Se estima que hasta un 68% de la población presenta nódulos tiroideos, siendo en su mayoría benignos, con una baja prevalencia de cáncer de tiroides, de aproximadamente el 5%.[5] [6] [7] [8] [9] [10] [11] [12] [13] [14] [15] [16] [17] [18] [19] [20] La ecografía es la prueba inicial utilizada en el diagnóstico de nódulos tiroideos, pero presenta limitaciones porque se ha demostrado que no existen hallazgos ecográficos patognomónicos.[24] Los criterios ecográficos sospechosos de malignidad varían considerablemente de un artículo a otro, existiendo distintos protocolos de actuación ante el diagnostico de un nódulo tiroideo en los diferentes centros hospitalarios. La PAAF es la prueba de elección que determina qué nódulos deben ser intervenidos quirúrgicamente (aquellos con diagnóstico citológico Bethesda III, IV, V y VI).[5] [6] Se necesitan pruebas diagnósticas que nos ayuden a elegir qué nódulos tiroideos analizados por ecografía deben ser sometidos a PAAF para reducir los costos asociados a dicha prueba.
Nuestro estudio, con base en métodos estadísticos, ha demostrado que la elastografía cuantitativa puede cumplir adecuadamente ese objetivo. En ese sentido, existen estudios que avalan nuestras conclusiones. Samir y col.,[25] abogan por la utilidad de elastografía cuantitativa en el diagnóstico preoperatorio de malignidad de las lesiones foliculares. Mehrotra y col.,[26] concluyen en su estudio que aquellos nódulos tiroideos que son blandos en la elastografía tienen una alta probabilidad de no ser neoplásicos, y por tanto la elastografía llevada a cabo por parte de un operador experimentado puede ser un medio útil para evitar la biopsia de los nódulos benignos. De esa forma, los nódulos que resulten intermedios o duros en la elastografía se deberían someter a biopsia.
También hay autores que discrepan con nuestros resultados. Ippolito y col.,[7] realizan un estudio sobre 214 pacientes que no logra confirmar el papel potencial de la elastografía en la diferenciación entre nódulos tiroideos benignos y malignos.
Los resultados de nuestro trabajo contrastan con parte de la literatura, que sugiere que la elastografía es útil únicamente en el diagnóstico de nódulos benignos. Kagoya y col.,[1] afirman que la elastografía solo juega un papel importante en el diagnóstico de lesiones tiroideas benignas, y siempre en conjunto con los hallazgos ecográficos en modo B. Luo y col.,[27] muestran en su artículo que su método de triaje basado en la elastografía tiene el potencial de reducir sustancialmente el número de biospias mediante la detección de los nódulos benignos. Nell y col.,[28] afirman que la mayor fortaleza de la elastografía es la detección de benignidad, especialmente cuando el nódulo es completamente blando, lo que puede ser calificado seguramente como benigno.
Es interesante recalcar que previamente habíamos realizado, en el mismo centro, dos estudios sobre la elastografía de carácter cualitativo, donde no encontramos una asociación estadísticamente significativa entre los patrones de elastografía y la malignidad/benignidad de los nódulos tiroideos.[29] [30] Hecho que también describen otros autores en sus artículos, y que se debe fundamentalmente a que la elastografía cualitativa es una técnica subjetiva y con baja reproductibilidad, obteniendo resultados elastográficos diferentes sobre un mismo nódulo según el grado de fuerza ejercido.[10] [18] [31] [32] Esa limitación de la elastografia cualitiativa, no está presente en la elastografia cuantitativa.
En nuestro estudio, sugerimos como valor de corte para recomendar PAAF, 25 kPa con una sensibilidad del 100%, especificidad del 80%, VPP del 24% y VPN del 100%. En la literatura encontramos distintos estudios con otros valores razonablemente similares. Samir y col.,[25] en su estudio realizado con un equipo de ultrasonidos GE Logiq E9, establecen el valor de corte en 22,3 kPa, con una sensibilidad de 82%, especificidad de 88%, VPP de 75% y VPN de 91%. Liao y col.,[33] utilizando el mismo equipamiento que en nuestro estudio (Toshiba Aplio 500), establecen como valor de corte 32kPa, con una sensibilidad del 81%, una especificidad del 65%, un VPP del 23% y un VPN del 96%, de forma que confirma la elastografía como un predictor independiente de malignidad de los nódulos tiroideos.
Otros autores prefieren utilizar el ratio elastográfico como parámetro para establecer el valor de corte. Nuestra recomendación es realizar la PAAF cuando el ratio elastográfico sea igual o mayor de 1,5, porque en nuestra muestra dicho valor depara una sensibilidad del 100%, especificidad del 71%, VPP del 18% y VPN del 100%. Cantisani y col.,[34] establecen un valor de corte superior del ratio elastográfico, 2,02, con una sensibilidad del 93% y especificidad del 92%. Kura y col.,[16] fijan como punto de corte elastográfico que permite descartar patología tiroidea maligna menor o igual a 2, con un VPN del 99% y un VPP del 15%. El incremento del ratio elastográfico por encima de ese valor se asocia a una mayor probabilidad de patología maligna, pero no puede establecer un valor de corte debido al bajo número de casos Bethesda V-VI en su serie. En definitiva, nuestra recomendación de realizar la PAAF cuando el ratio elastográfico sea igual o mayor de 1,5 es más conservadora que en artículos previos. Sin embargo, como se puede ver en la [Tabla 3] evitaríamos realizar la PAAF en media a los Bethesda de tipo I y II, que obviamente constituyen el mayor porcentaje de la muestra, de forma que lograríamos cumplir nuestro objetivo de reducir las PAAF cuando sean claramente innecesarias.
De acuerdo a los resultados de nuestro trabajo, sugerimos que sería interesante usar los datos proporcionados por la elastografía cuantitativa, mediante el valor de la elasticidad del nódulo medido en kPa o conforme al ratio elastográfico, junto al resto de parámetros ecográficos sospechosos de malignidad que se han demostrado estadísticamente significativos en nuestro artículo previo: la presencia de microcalcificaciones, la vascularización de predominio central, una marcada hipoecogenicidad y la morfología del nódulo con un diámetro anteroposterior (alto) mayor que trasversal (ancho).[35] Existen otros artículos que también afirman que la elastografía debería combinarse con los hallazgos ecográficos obtenidos en modo B, para incrementar la sensibilidad y especficidad de la prueba diagnóstica.[3] [6] [36]
Nuestro estudio tiene como principal limitación que los resultados se basan en diagnósticos citológicos mediante PAAF y no en estudios histológicos, que son el gold estándar para confirmar la benignidad o malignidad de los nódulos tiroideos. Otra limitación es la baja prevalencia de cáncer de tiroides (5%), que podría afectar la robustez de nuestras conclusiones.
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Conclusión
La elastografía cuantitativa, a través del valor de la elasticidad del nódulo medido en kPa o conforme al ratio elastográfico, ayuda a predecir la malignidad de los nódulos tiroideos. De esa forma, la elastografía se erige como una herramienta radiológica que debería ocupar un lugar definitivo e importante dentro del algoritmo diagnóstico del nódulo tiroideo. Asimismo, hemos mostrado cómo la elastografía cuantitativa permite optimizar la selección de pacientes que deberían ser sometidos a una PAAF.
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Conflictos de Intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Responsabilidades Éticas
Protección de personas y animales. Los autores declaran que para esta investigación no se han realizado experimentos en seres humanos ni en animales.
Confidencialidad de los datos. Los autores declaran que han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre la publicación de datos de pacientes.
Derecho a la privacidad y consentimiento informado. Los autores declaran que en este artículo no aparecen datos de pacientes.
Nota
Los autores garantizan que la investigación respeta las pautas éticas de la institución a la que pertenecemos, y la Declaración de Helsinki de 1975, con la revisión de octubre de 2000.
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Publication History
Received: 09 October 2019
Accepted: 09 October 2020
Article published online:
21 December 2021
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