Perivaskuläre Räume und wo sie zu finden sind – MR-Bildgebung und Auswertungsmethoden

Zusammenfassung

Hintergrund Perivaskuläre Räume (Synonym: Virchow-Robin-Räume) wurden erstmals vor bereits über 150 Jahren beschrieben. Sie sind definiert als der flüssigkeitsgefüllte Raum in Umgebung der kleinen penetrierenden zerebralen Gefäße. Zunehmendes wissenschaftliches Interesse erlangten sie insbesondere mit der Postulation des sogenannten glymphatischen Systems und ihrer möglichen Bedeutung bei neurodegenerativen und -inflammatorischen Erkrankungen.

Methoden Es erfolgte eine gezielte PubMed-Recherche mit Fokus auf Arbeiten zur MR-Bildgebung und Auswertung von perivaskulären Räumen. Eingeschlossen wurden Arbeiten zur humanen in-vivo Bildgebung. Insbesondere auf Arbeiten zur gesunden Bevölkerung wurde geachtet. Eine Zeitraumbegrenzung erfolgte nicht. Die Nomenklatur in der Literatur ist sehr heterogen. Häufig wird beispielsweise von „large“, „dilated“, „enlarged“ perivaskulären Räumen gesprochen, wobei Grenzen und Definitionen meist unklar sind. In der vorliegenden Arbeit wird daher allgemein die Bezeichnung „Perivaskuläre Räume“ verwendet.

Ergebnisse Der vorliegende Übersichtsartikel erörtert die MR-morphologischen Charakteristika perivaskulärer Räume in verschiedenen Sequenzen. Mit der sich stetig verbessernden Bildqualität können auch zunehmend kleinere Strukturen immer detaillierter visualisiert werden. Es werden sowohl die Methoden der visuellen Auswertung als auch der semi- oder vollautomatischen Segmentierung kurz erläutert.

Schlussfolgerung Perivaskuläre Räume sind in quasi jeder kraniellen MRT-Untersuchung sichtbar, wenn man ihnen Beachtung schenkt. Ihr physiologischer oder pathologischer Wert ist weiterhin wissenschaftlicher Diskussionsgegenstand.

Kernaussagen 

• Perivaskuläre Räume sind in quasi jeder kraniellen MRT-Bildgebung sichtbar, wenn man ihnen Beachtung schenkt.

• Für die visuelle Auswertung eignen sich insbesondere T2-gewichtete Sequenzen. Zusätzliche Sequenzen können helfen, um sie von ihren Differenzialdiagnosen abzugrenzen.

• Es gibt vielversprechende Ansätze für die semi- oder vollautomatische Segmentierung perivaskulärer Räume mit der Möglichkeit, weitere quantitative Parameter zu erheben.

Zitierweise

• Seehafer S, Larsen N, Aludin S et al. Perivascular spaces and where to find them – MRI imaging and evaluation methods. Fortschr Röntgenstr 2024; 196: 1029 – 1036

Key words

perivascular spaces - glymphatic system - MR imaging

Publication History

Received: 06 November 2023

Accepted: 20 December 2023

Article published online:
26 February 2024

• References

• 1 Durand-Fardel M. Traite du ramollissement du cerveau. Paris: Balliere; 1843
• 2 Virchow R. Ueber die Erweiterung kleinerer Gefäße. 1851
• 3 Robin Ch. Recherches sur quelques particularités de la structure des capillaires de l’encéphale, Journal de physiologie. 1859
• 4 Iliff JJ, Wang M, Liao Y. et al. A paravascular pathway facilitates CSF flow through the brain parenchyma and the clearance of interstitial solutes, including amyloid β. Sci Transl Med 2012; 4: 147ra111 DOI: 10.1126/scitranslmed.3003748.
• 5 Zhu Y-C, Dufouil C, Mazoyer B. et al. Frequency and location of dilated Virchow-Robin spaces in elderly people: a population-based 3D MR imaging study. AJNR Am J Neuroradiol 2011; 32: 709-713 DOI: 10.3174/ajnr.A2366.
• 6 Zong X, Park SH, Shen D. et al. Visualization of perivascular spaces in the human brain at 7T: sequence optimization and morphology characterization. Neuroimage 2016; 125: 895-902 DOI: 10.1016/j.neuroimage.2015.10.078.
• 7 Bouvy WH, Biessels GJ, Kuijf HJ. et al. Visualization of Perivascular Spaces and Perforating Arteries With 7 T Magnetic Resonance Imaging. Invest Radiol 2014; 49: 307-313 DOI: 10.1097/RLI.0000000000000027.
• 8 Cai K, Tain R, Das S. et al. The feasibility of quantitative MRI of perivascular spaces at 7T. J Neurosci Methods 2015; 256: 151-156 DOI: 10.1016/j.jneumeth.2015.09.001.
• 9 Tsutsumi S, Ono H, Ishii H. et al. Visualization of the periventricular Virchow-Robin spaces with ependymal openings. Childs Nerv Syst 2018; 34: 1529-1533 DOI: 10.1007/s00381-018-3793-y.
• 10 Saeki N, Sato M, Kubota M. et al. MR imaging of normal perivascular space expansion at midbrain. AJNR Am J Neuroradiol 2005; 26 (03) 566-571
• 11 Perosa V, Oltmer J, Munting LP. et al. Perivascular space dilation is associated with vascular amyloid-β accumulation in the overlying cortex. Acta Neuropathol 2022; 143: 331-348 DOI: 10.1007/s00401-021-02393-1.
• 12 Wardlaw JM, Smith EE, Biessels GJ. et al. Neuroimaging standards for research into small vessel disease and its contribution to ageing and neurodegeneration. The Lancet Neurology 2013; 12: 822-838 DOI: 10.1016/S1474-4422(13)70124-8.
• 13 Cerase A, Vallone IM, Muccio CF. et al. Regression of dilated perivascular spaces of the brain. Surg Radiol Anat 2010; 32: 555-561 DOI: 10.1007/s00276-009-0603-y.
• 14 Taydas O, Erarslan Y, Ates OF. et al. Tumefactive perivascular space demonstrated with post-contrast time-of-flight MR angiography. Neurochirurgie 2020; 66: 50-52 DOI: 10.1016/j.neuchi.2019.11.003.
• 15 Jochems ACC, Blair GW, Stringer MS. et al. Relationship Between Venules and Perivascular Spaces in Sporadic Small Vessel Diseases. Stroke 2020; 51: 1503-1506 DOI: 10.1161/STROKEAHA.120.029163.
• 16 George IC, Arrighi-Allisan A, Delman BN. et al. A Novel Method to Measure Venular Perivascular Spaces in Patients with MS on 7T MRI. AJNR Am J Neuroradiol 2021; 42: 1069-1072 DOI: 10.3174/ajnr.A7144.
• 17 Awad IA, Johnson PC, Spetzler RF. et al. Incidental subcortical lesions identified on magnetic resonance imaging in the elderly. II. Postmortem pathological correlations. Stroke 1986; 17: 1090-1097 DOI: 10.1161/01.str.17.6.1090.
• 18 Oztürk MH, Aydingöz U. Comparison of MR signal intensities of cerebral perivascular (Virchow-Robin) and subarachnoid spaces. J Comput Assist Tomogr 2002; 26: 902-904 DOI: 10.1097/00004728-200211000-00008.
• 19 Naganawa S, Nakane T, Kawai H. et al. Differences in Signal Intensity and Enhancement on MR Images of the Perivascular Spaces in the Basal Ganglia versus Those in White Matter. Magn Reson Med Sci 2018; 17: 301-307 DOI: 10.2463/mrms.mp.2017-0137.
• 20 Deike-Hofmann K, Reuter J, Haase R. et al. Glymphatic Pathway of Gadolinium-Based Contrast Agents Through the Brain: Overlooked and Misinterpreted. Invest Radiol 2019; 54: 229-237 DOI: 10.1097/RLI.0000000000000533.
• 21 Naganawa S, Nakane T, Kawai H. et al. Gd-based Contrast Enhancement of the Perivascular Spaces in the Basal Ganglia. Magn Reson Med Sci 2017; 16: 61-65 DOI: 10.2463/mrms.mp.2016-0039.
• 22 Sepehrband F, Barisano G, Sheikh-Bahaei N. et al. Image processing approaches to enhance perivascular space visibility and quantification using MRI. Sci Rep 2019; 9 DOI: 10.1038/s41598-019-48910-x.
• 23 Taoka T, Masutani Y, Kawai H. et al. Evaluation of glymphatic system activity with the diffusion MR technique: diffusion tensor image analysis along the perivascular space (DTI-ALPS) in Alzheimer’s disease cases. Jpn J Radiol 2017; 35: 172-178 DOI: 10.1007/s11604-017-0617-z.
• 24 Taoka T, Ito R, Nakamichi R. et al. Diffusion-weighted image analysis along the perivascular space (DWI-ALPS) for evaluating interstitial fluid status: age dependence in normal subjects. Jpn J Radiol 2022; 40: 894-902 DOI: 10.1007/s11604-022-01275-0.
• 25 Choi Y, Nam Y, Choi Y. et al. MRI-visible dilated perivascular spaces in healthy young adults: A twin heritability study. Hum Brain Mapp 2020; 41: 5313-5324 DOI: 10.1002/hbm.25194.
• 26 Zhu Y-C, Tzourio C, Soumaré A. et al. Severity of dilated Virchow-Robin spaces is associated with age, blood pressure, and MRI markers of small vessel disease: a population-based study. Stroke 2010; 41: 2483-2490 DOI: 10.1161/STROKEAHA.110.591586.
• 27 Potter GM, Doubal FN, Jackson CA. et al. Enlarged Perivascular Spaces and Cerebral Small Vessel Disease. International Journal of Stroke 2015; 10: 376-381 DOI: 10.1111/ijs.12054.
• 28 Rajani RM, Ratelade J, Domenga-Denier V. et al. Blood brain barrier leakage is not a consistent feature of white matter lesions in CADASIL. Acta Neuropathol Commun 2019; 7: 187 DOI: 10.1186/s40478-019-0844-x.
• 29 Charidimou A, Boulouis G, Pasi M. et al. MRI-visible perivascular spaces in cerebral amyloid angiopathy and hypertensive arteriopathy. Neurology 2017; 88: 1157-1164 DOI: 10.1212/WNL.0000000000003746.
• 30 Gabrielli O, Polonara G, Regnicolo L. et al. Correlation between cerebral MRI abnormalities and mental retardation in patients with mucopolysaccharidoses. Am J Med Genet A 2004; 125A: 224-231 DOI: 10.1002/ajmg.a.20515.
• 31 Kwee RM, Kwee TC. Virchow-Robin spaces at MR imaging. Radiographics 2007; 27: 1071-1086 DOI: 10.1148/rg.274065722.
• 32 Rawal S, Croul SE, Willinsky RA. et al. Subcortical cystic lesions within the anterior superior temporal gyrus: a newly recognized characteristic location for dilated perivascular spaces. AJNR Am J Neuroradiol 2014; 35: 317-322 DOI: 10.3174/ajnr.A3669.
• 33 Heier LA, Bauer CJ, Schwartz L. et al. Large Virchow-Robin spaces: MR-clinical correlation. AJNR Am J Neuroradiol 1989; 10: 929-936
• 34 Adams HHH, Cavalieri M, Verhaaren BFJ. et al. Rating method for dilated Virchow-Robin spaces on magnetic resonance imaging. Stroke 2013; 44: 1732-1735 DOI: 10.1161/STROKEAHA.111.000620.
• 35 Jungreis CA, Kanal E, Hirsch WL. et al. Normal perivascular spaces mimicking lacunar infarction: MR imaging. Radiology 1988; 169: 101-104 DOI: 10.1148/radiology.169.1.3420242.
• 36 Groeschel S, Chong WK, Surtees R. et al. Virchow-Robin spaces on magnetic resonance images: normative data, their dilatation, and a review of the literature. Neuroradiology 2006; 48: 745-754 DOI: 10.1007/s00234-006-0112-1.
• 37 Salzman KL, Osborn AG, House P. et al. Giant tumefactive perivascular spaces. AJNR Am J Neuroradiol 2005; 26 (02) 298-305
• 38 Idiculla PS, Gurala D, Siddiqui JH. Giant tumefactive perivascular spaces: an incidental finding. Acta Neurol Belg 2020; 120: 1443-1444 DOI: 10.1007/s13760-020-01481-5.
• 39 Potter GM, Chappell FM, Morris Z. et al. Cerebral perivascular spaces visible on magnetic resonance imaging: development of a qualitative rating scale and its observer reliability. Cerebrovasc Dis 2015; 39: 224-231 DOI: 10.1159/000375153.
• 40 Adams HH, Hilal S, Schwingenschuh P. et al. A priori collaboration in population imaging: The Uniform Neuro‐Imaging of Virchow‐Robin Spaces Enlargement consortium. Alzheimer’s & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring 2015; 1: 513-520 DOI: 10.1016/j.dadm.2015.10.004.
• 41 Fazekas F, Chawluk JB, Alavi A. et al. MR signal abnormalities at 1.5 T in Alzheimer’s dementia and normal aging. American Journal of Roentgenology 1987; 149: 351-356 DOI: 10.2214/ajr.149.2.351.
• 42 Zdanovskis N, Platkājis A, Kostiks A. et al. Combined Score of Perivascular Space Dilatation and White Matter Hyperintensities in Patients with Normal Cognition, Mild Cognitive Impairment, and Dementia. Medicina (Kaunas) 2022; 58 DOI: 10.3390/medicina58070887.
• 43 Descombes X, Kruggel F, Wollny G. et al. An object-based approach for detecting small brain lesions: application to Virchow-Robin spaces. IEEE Trans Med Imaging 2004; 23: 246-255 DOI: 10.1109/TMI.2003.823061.
• 44 Wang X, Del Valdés Hernández MC, Doubal F. et al. Development and initial evaluation of a semi-automatic approach to assess perivascular spaces on conventional magnetic resonance images. J Neurosci Methods 2016; 257: 34-44 DOI: 10.1016/j.jneumeth.2015.09.010.
• 45 Niazi M, Karaman M, Das S. et al. Quantitative MRI of Perivascular Spaces at 3T for Early Diagnosis of Mild Cognitive Impairment. AJNR Am J Neuroradiol 2018; 39: 1622-1628 DOI: 10.3174/ajnr.A5734.
• 46 Boespflug EL, Schwartz DL, Lahna D. et al. MR Imaging-based Multimodal Autoidentification of Perivascular Spaces (mMAPS): Automated Morphologic Segmentation of Enlarged Perivascular Spaces at Clinical Field Strength. Radiology 2018; 286: 632-642 DOI: 10.1148/radiol.2017170205.
• 47 Schwartz DL, Boespflug EL, Lahna DL. et al. Autoidentification of perivascular spaces in white matter using clinical field strength T1 and FLAIR MR imaging. Neuroimage 2019; 202: 116126 DOI: 10.1016/j.neuroimage.2019.116126.
• 48 Frangi A, Niessen W, Vincken K. et al. M. Multiscale vessel enhancement filtering. Medical Image Computing and Computer-Assisted Intervention (MICCAI98). 1998: 130-137
• 49 Ballerini L, Lovreglio R, Del Valdés Hernández MC. et al. Perivascular Spaces Segmentation in Brain MRI Using Optimal 3D Filtering. Sci Rep 2018; 8: 2132 DOI: 10.1038/s41598-018-19781-5.
• 50 Bernal J, Valdés-Hernández MDC, Escudero J. et al. Assessment of perivascular space filtering methods using a three-dimensional computational model. Magn Reson Imaging 2022; 93: 33-51 DOI: 10.1016/j.mri.2022.07.016.
• 51 Spijkerman JM, Zwanenburg J, Bouvy WH. et al. Automatic quantification of perivascular spaces in T2-weighted images at 7 T MRI. Cerebral Circulation – Cognition and Behavior 2022; 3: 100142 DOI: 10.1016/j.cccb.2022.100142.
• 52 Hou Y, Park SH, Wang Q. et al. Enhancement of Perivascular Spaces in 7T MR Image using Haar Transform of Non-local Cubes and Block-matching Filtering. Sci Rep 2017; 7: 8569 DOI: 10.1038/s41598-017-09336-5.
• 53 Park SH, Zong X, Gao Y. et al. Segmentation of perivascular spaces in 7T MR image using auto-context model with orientation-normalized features. Neuroimage 2016; 134: 223-235 DOI: 10.1016/j.neuroimage.2016.03.076.
• 54 Zhang J, Gao Y, Park SH. et al. Structured Learning for 3-D Perivascular Space Segmentation Using Vascular Features. IEEE Trans Biomed Eng 2017; 64: 2803-2812 DOI: 10.1109/TBME.2016.2638918.
• 55 Boutinaud P, Tsuchida A, Laurent A. et al. 3D Segmentation of Perivascular Spaces on T1-Weighted 3 Tesla MR Images With a Convolutional Autoencoder and a U-Shaped Neural Network. Front. Neuroinform 2021; 15 DOI: 10.3389/fninf.2021.641600.
• 56 Lian C, Zhang J, Liu M. et al. Multi-channel multi-scale fully convolutional network for 3D perivascular spaces segmentation in 7T MR images. Med Image Anal 2018; 46: 106-117 DOI: 10.1016/j.media.2018.02.009.
• 57 Dubost F, Yilmaz P, Adams H. et al. Enlarged perivascular spaces in brain MRI: Automated quantification in four regions. Neuroimage 2019; 185: 534-544 DOI: 10.1016/j.neuroimage.2018.10.026.